Bierhoff xuất hiện lần đầu ở đội tuyển quốc gia Đức trong một trận giao hữu với Bồ Đào Nha vào ngày 21 tháng 2 năm 1996. Trong lần xuất hiện thứ hai của mình ngày 27 tháng 3 năm 1996, anh ghi hai bàn thắng quốc tế đầu tiên của mình trong chiến thắng 2-0 trước đội tuyển Đan Mạch. Tổng cộng Bierhoff ghi được 37 bàn trong 70 lần ra sân, bao gồm cả hai bàn trong chiến thắng 2-1 trước Cộng hòa Séc tại Euro 1996 sau khi được vào sân từ băng ghế dự bị. Trong một trận đấu quan trọng ở vòng loại World Cup 1998 ngày 20 Tháng Tám 1997, Đức thua Bắc Ireland, 0-1, với 20 phút còn lại khi huấn luyện viên đội tuyển quốc gia, Berti Vogts, quyết định đưa Thomas Hassler và Oliver Bierhoff. Trong thời hạn bảy phút Bierhoff đã ghi ba bàn thắng, lập một hat-trick nhanh nhất hat-trick trong lịch sử của đội tuyển quốc gia Đức.Bierhoff cũng đã chơi tại Euro 2000 và World Cup cả hai năm 1998 và 2002. Anh xuất hiện lần cuối cùng ở Đội tuyển Đức khi anh được đưa vào sân trong hiệp hai của trận chung kết với Brazil tại World Cup 2002, nhưng không thể giúp gì trước thất bại 0-2.